Bere historian zehar, Museoak hiru egoitza ezberdin izan ditu, guztiak aurretik beste erabilera bat izan zuten eraikinak eta gero Museo bihurtu izan direnak: Berastegiko Eskola, San Frantziskoko Eskola eta Mariaren Bihotzaren eliza.
1930etik 1955era, Berastegiko Eskola zaharrean hartu zuen egoitza Museoak. Manuel Maria Smith Ibarra jaunak ordaindu zituen eraikinaren lehen egokitzapena eta apaintze lanak, jendearentzat ateak ireki baino lehen. Instituzio berriaren dekorazioak Leongo San Isidororen margo ospetsuak hartu zituen oinarri.
Baina instalazioak txiki gelditu ziren laster, eta 1950 eta 1951.ean eraberritze eta handitze lanak egin zituzten erakusgunea egokitzeko. Sarbide berria ireki zen Kolon Larreategi kalean, areto bat egokitu zen liburutegirako eta batzordearen biltzar-aretorako, eta apain-mahai berri bat erosi zuten erakunderako.
Hala eta guztiz ere, Museoak ez zuen denbora askoz gehiago egingo sortzezko kokapenean. 1955ean, Justizia Ministerioak eraikina suntsitzea erabaki zuen, bere lekuan epaitegia altxatzeko. Halako presaz hasi zituzten lanak, non eraisten hasi baitziren Museoarentzat egoitza berri bat aukeratu baino lehen ere.
Urte berean, 1955ean, San Frantzisko kalera aldatu zen Museoa azkenean. Hain zuzen ere, auzoko Eskola zaharretara, Mirasol kondearen kalean. Hasiera batean behin-behinekoa zen egoitza hura azkenean egoitza egonkorra suertatu zen 2006. urtera arte.
Orduan, udal arkitektoak, Hilario Imaz jaunak burutu zuen egokitzapena. Aldaketa egin zen unetik, Museoak hezetasun eta itogin arazo konponezinak zituen, eta gainera, Berastegin zuen erakustokiaren zabaleraren erdia zuen han. Dena dela, azkenean hezetasun arazoek behartuta, 2000. urtean Bilduma behin-behineko biltegi batera eraman zuten, egoitza berri bat bilatu bitartean.
2006. urtean, azkenik, Bilboko Berreginen Museoak ateak berriz ireki zituen Mariaren Bihotzaren eliza zaharrean, eta bertan iraun du gaur egunera arte.
